Elisa, eine unscheinbare, stumme junge Frau, arbeitet als Reinigungskraft zur Zeit des Kalten Krieges in einem Hochsicherheitslabor in den USA. Aufgrund ihrer Besonderheit lebt sie allein und Isoliert. Das stört sie zunächst in ihrem sehr strukturierten Tagesablauf wenig.
Bis sie eines Tages zufällig mit ihrer besten Freundin und Kollegin Zelda im Labor eine mysteriöse Kreatur entdeckt, welche in einem Wassertrank gefangen ist. Sie sieht wie dort streng geheime und unethische Experimente durchgeführt werden.
Fasziniert von diesem fremden Wesen, baut Eliza langsam eine Freundschaft zu ihm auf. Heimlich schleicht sie sich gegen die Vorschriften in das Labor und versucht auf ihrer Weise mit dem Wassermonster zu kommunizieren. Als die Kreatur ihr mehr und mehr zu vertrauen scheint und ihre Gefühle sich vertiefen, entschließt sich Elisa zu einer hochriskanten Aktion: Sie will das Wesen unbedingt retten!
Zusammen mit Zelda und ihrem Nachbar Giles versucht Elisa das Wasserwesen aus dem streng bewachten Labor zu schleusen.
„The Shape of Water – Das Flüstern des Wassers“, ist eine andere Art von Monsterfilm. Der „Außenseiter“ zu sein, oder eine Eigenschaft zu besitzen die einen von Anderen abgrenzt ist nicht leicht. In diesem Film schließen die in dieser Zeit von der Gesellschaft Ausgegrenzten – eine Stumme, eine Afroamerikanerin und ein Homosexueller – eine kleine Gemeinschaft, um einer Kreatur zu helfen.
Was zunächst wie ein surrealer Fantasy Film erscheint, zeigt nach und nach wie wichtig Gemeinschaft ist.
